เนื้อเรื่องของ Akuma no Riddle เกิดขึ้นในโรงเรียน Myoujou Girls' School ที่ซึ่งนักเรียนทุกคนได้รับการฝึกฝนให้เป็นนักฆ่า วัตถุประสงค์ของนักเรียนแต่ละคนคือกำจัดอิจิโนเสะ ฮารุ วันหนึ่ง Azuma Tokaku ย้ายไปโรงเรียนด้วยภารกิจเดียวกัน อย่างไรก็ตาม ในไม่ช้าเธอก็เริ่มมีความรู้สึกต่อฮารุและตัดสินใจที่จะปกป้องเธอแทนที่จะกำจัดเธอออกไป